L'an 2148. Deux ans après la fin de la série originale Fafner in the Azure, l'île de Tatsumiya et ses habitants survivants ont retrouvé une sorte de normalité. Cependant, la situation est devenue désespérée pour notre héros, Kazuki ; presque aveugle et partiellement paralysé suite à ses combats contre les Festum deux ans auparavant, il s'accroche à la promesse que son ami décédé, Sōshi, lui avait

L'an 2148. Deux ans après la fin de la série originale Fafner in the Azure, l'île de Tatsumiya et ses habitants survivants ont retrouvé une sorte de normalité. Cependant, la situation est devenue désespérée pour notre héros, Kazuki ; presque aveugle et partiellement paralysé suite à ses combats contre les Festum deux ans auparavant, il s'accroche à la promesse que son ami décédé, Sōshi, lui avait faite de revenir sur l'île et de tout arranger. L'espoir de Kazuki renaît lorsqu'une forme de vie est détectée à bord d'un sous-marin sans pilote qui flotte dans la baie de Tatsumiya une nuit. Mais la personne à bord n'est pas Sōshi ; il s'agit d'un mystérieux « garçon » nommé Misao Kurusu, qui n'est peut-être pas entièrement humain et qui prétend avoir été envoyé par Sōshi. Avec l'arrivée de Misao, les hostilités reprennent entre l'Armée Humaine et les Festum, et les pilotes de Fafner sont entraînés dans la bataille la plus désespérée de leur vie, cette fois avec le destin de DEUX races sur leurs épaules.