Le moment de vérité est arrivé : le prestigieux Football Frontier International est enfin lancé. Après avoir remporté le Football Frontier national, la toute nouvelle équipe de football du Collège Raimon attend l'annonce d'Inazuma Japan, l'équipe de joueurs qui représentera le Japon au tournoi international. Asuto Inamori, aux côtés du « Démon du Terrain » Ryouhei Haizaki et de l'« Empereur du Pel

Le moment de vérité est arrivé : le prestigieux Football Frontier International est enfin lancé. Après avoir remporté le Football Frontier national, la toute nouvelle équipe de football du Collège Raimon attend l'annonce d'Inazuma Japan, l'équipe de joueurs qui représentera le Japon au tournoi international. Asuto Inamori, aux côtés du « Démon du Terrain » Ryouhei Haizaki et de l'« Empereur du Pelouse » Yuuma Nosaka, réalisent rapidement qu'ils affrontent des forces bien plus importantes et puissantes qu'ils ne l'avaient prévu. Dans Inazuma Eleven: Orion no Kokuin, des pouvoirs mystérieux sont à l'œuvre au sein du tournoi, menaçant de modifier le cours de l'histoire et le football lui-même. Avec l'aide de leur astucieux entraîneur Zhao Jinyun et du nouveau venu inexplicable, Ichihoshi Mitsuru, Inazuma Japan doit défendre le monde du football dans leur défi le plus difficile à ce jour.